Петербург.
В начале 1856 года Шишкин едет в Петербург и поступает в Академию художеств. В Академии художеств Шишкин быстро выделился среди учеников подготовленностью и блестящими способностями. Шишкина влекла жажда художественного исследования природы. Он сосредоточил внимание на фрагментах природы, в связи с чем тщательно осматривал, прощупывал, изучал каждый стебель, ствол дерева, трепещущую листву на ветках, воспрянувшие травы и мягкие мхи Воодушевление естествоиспытателя руководило кистью художника. Таким образом был открыт целый мир ранее неведомых предметов, поэтических вдохновений и восторгов. Художник открывал обширный мир непримечательных составляющих природы, ранее не внесенных в оборот искусства. Уже спустя три с небольшим месяца после поступления он привлек внимание профессоров своими натурными пейзажными рисунками. В 1857 году он получил две малые серебряные медали - за картину "В окрестностях Петербурга" (1856) и за рисунки, исполненные летом в Дубках.
О графическом мастерстве Шишкина можно судить по рисунку "Дубки под Сестрорецком" (1857 г.). Наряду с присущими этой большой "рисованной картине" элементами внешней романтизации образа, в ней есть и ощущение натурности изображения. В произведении видно стремление художника к пластической трактовке природных форм, хорошая профессиональная выучка.
Обучение в Академии художеств у посредственного живописца Сократа Воробьева почти ничего не прибавило к знаниям, полученным в Училище живописи, ваяния и зодчества. Академизм с ходом времени превращающий некогда живое и прогрессивное искусство в склеротический канон, присущ был и российской академии, жизнь которой находилась под тяжким прессом чиновничьей бюрократизации художественного обучения.
Шишкин в период обучения в Академии художеств менее других проявлял симптомы подражательности, но некоторые влияния коснулись и его. Это относится прежде всего к творчеству чрезвычайно популярного в свое время швейцарского пейзажиста А. Калама, художника неглубокого, но с любовью изучавшего альпийскую природу, умевшего ее внешне опоэтизировать. Копии с работ Калама были обязательны в учебной практике не только Академии, но и московского училища. Оценивая влияние А. Калама на манеру письма молодого художника А. Мокрицкий пишет к Шишкину в Петербург 26 марта 1860 года пишет: "Я помню. Вы говорили мне, что в способе и манере рисования рисунки Ваши напоминают Калама - я не вижу; в манере Вашей есть нечто свое... Это показывает, что нет надобности в подражании манере того или другого мастера. Манер есть самая внешняя сторона произведения искусства и тесно связан с личностью художника-автора и способом и степенью его понимания предмета и обладания техникою искусства. В этом отношении важно только одно, чтобы художник подсмотрел, так сказать, этот манер в самой натуре, а не усвоил его себе несознательно".
Произведения молодого Шишкина, созданные в годы учения в Академии, отмечены романтическими чертами, однако то было скорее данью господствующей традиции. У него все явственнее проступало трезвое, спокойно-вдумчивое отношение к природе. Он подходил к ней не только как художник, увлеченный красотой, но и как исследователь, изучающий ее формы. В 1860 году Шишкин оканчивает Академию художеств с Большой золотой медалью. По правилам, Большая золотая медаль дает выпускнику право на учебную оплаченную поездку за границу.
Затосковав по отечеству, Иван Шишкин, в 1866 г., возвратился в Санкт-Петербург до истечения срока своего пенсионерства. С той поры он нередко предпринимал путешествия с художественной целью по России, почти ежегодно выставлял свои произведения сначала в академии, а потом, после того как учредилось товарищество передвижных выставок, на этих выставках производил рисунки пером, и с 1870 г., примкнув к образовавшемуся в Санкт-Петербурге кружку аквафортистов, принялся снова за гравирование крепкой водкой, которое уже не покидал до конца своей жизни, посвящая ему почти столько же времени, сколько и живописи.
Все эти работы Ивана Шишкина с каждым годом увеличивали за ним репутацию одного из лучших русских живописцев пейзажа и бесподобного, в своем роде, аквафортиста. В 1873 г. академия возвела его в звание профессора за приобретенную ею мастерскую картину «Лесная глушь». После вступления в действие нового устава академии, в 1892 г. Иван Шишкин был приглашен руководить ее учебной пейзажной мастерской, но, по различным обстоятельствам, исполнял эту должность недолго.
В 1894 году вместе с Ильей Репиным Шишкин начинает преподавать в Высшем художественном училище при Академии художеств.
Иван Шишкин умер в Петербурге 8 марта 1898 г. - скоропостижно, прямо за мольбертом, едва успев начать картину «Лесное царство»